Inui Takashi bắt đầu thi đấu cho Đội tuyển bóng đá quốc gia Nhật Bản từ năm 2009.

Với chức vô địch châu Á, Inui đã cùng đội tuyển Nhật Bản tham dự Cúp Liên đoàn các châu lục 2013 tại Brasil. Anh có một lần ra sân tại giải đấu trong trận thua 3-0 trước Brasil.[12]

Tháng 12 năm 2014, Inui được tân huấn luyện viên Javier Aguirre điền tên vào đội hình đội tuyển bóng đá quốc gia Nhật Bản tham dự Cúp bóng đá châu Á 2015 tại Úc.[13] Anh ra sân từ đầu trong cả bốn trận đấu của đội tuyển Nhật Bản nhưng đêu bị thay ra ở hiệp 2. Nhật Bản bị loại sau thất bại 4–5 trên chấm luân lưu trước UAE tại tứ kết.

World Cup 2018

Ngày 31 tháng 5 năm 2018, Inui được chọn tham dự giải đấu World Cup lần đầu tiên trong sự nghiệp tại Nga sau khi huấn luyện viên Nishino Akira chốt danh sách 23 cầu thủ chính thức.[14] Ở trận giao hữu cuối cùng trước khi lên đường dự World Cup 2018, Nhật Bản đã đánh bại Paraguay 4-2, trong đó Inui có cú đúp bàn thắng.[15]

Anh ra sân ngay từ đầu trong trận đấu mở màn của đội tuyển Nhật Bản tại bảng H với Colombia.[16] Trong trận đấu kế tiếp với Senegal, Inui là người ghi bàn gỡ hòa 1-1 đồng thời là người có đường chuyền quyết định để Honda Keisuke ghi bàn ấn định tỉ số 2-2.[17] Trong trận đấu cuối cùng tại vòng bảng với Ba Lan, anh vào sân từ phút 65 thay cho Usami Takashi.[18]

Ở trận đấu vòng 16 đội với Bỉ, Inui là người nâng tỉ số trận đấu lên 2-0 với cú sút xa ở cự ly gần 25 mét đánh bại thủ thành Thibaut Courtois. Tuy nhiên Nhật Bản đã không thể giữ vững lợi thế dẫn trước và chung cuộc bị thua ngược 3-2.[19] Anh trở thành cầu thủ thứ ba ghi được một bàn thắng trở lên cho đội tuyển Nhật Bản tại một kỳ World Cup, sau Inamoto Junichi và Honda Keisuke.[20]

Tại Asian Cup 2019 diễn ra tại UAE, anh và các đồng đội đã lọt vào trận chung kết và chịu thất thủ trước Qatar, giành ngôi á quân.